Когда страну Hyrule окутывает зловещая тьма, юный фермер Линк опять становится героем поневоле. Когда Линк попадает в Сумеречное Царство, то принимает другое обличье - превращается в волка-оборотня. В сражениях с порождениями тьмы ему помогает загадочное существо с магическими способностями по имени Мидна. С Мидной все непросто: она коренной житель Сумеречного Царства и хочет спасти его от злодея, пытающегося объединить его с Hyrule в единый мир под своей властью. И не меньше, чем Линк хочет спасти свою страну. Но кто же Принцесса Теней, в честь которой названа игра?